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Luego. J. Bot., 36 (1): 181-189, 2004.
PATOGENICIDAD DE LASIODIPLODIA THEOBROMAE
Y FUSARIUM SOLANI EN MANGO
MUHAMMAD ALI KHANZADA, ABDUL MUBEEN LODHI Y
SALEM SHAHZAD
Laboratorio de Investigación de Plagas y
Enfermedades (PDRL), Departamento de Botánica, Universidad de Karachi, Karachi-75270, Pakistán.
Resumen
Se descubrió que las plantaciones de mango en diferentes áreas de Sindh sufrían una enfermedad
de declive que mostraba síntomas de secado de las ramas desde la punta acompañado de una fuerte
exudación de goma marrón amarillenta del tallo y sus ramas y oscurecimiento de los tejidos vasculares.
Bajo condiciones severas, la enfermedad resulta en la muerte de la planta. Hubo una asociación invariable
de Lasiodiplodia theobromae con partes aéreas y subterráneas. Fusarium solani se aisló principalmente
de la raíz, pero muy raramente del tallo. Inoculación de plantas sanas con L. theobromae
solo o en combinación con F. solani produjo síntomas típicos mientras que F. solani no produjo estos
síntomas.
Introducción
El mango (Mangifera indica L.) es un cultivo frutícola económicamente importante en las áreas
tropicales y subtropicales del mundo. En Pakistán, el mango se cultiva en un área de 94 100 ha con una
producción anual de 916 800 toneladas. En Sindh, se producen más de 320.700 toneladas de mango en
huertos distribuidos en un área de 43.500 ha (Anon., 2001). El mango está sujeto a una serie de
enfermedades en todas las etapas de su desarrollo, es decir, desde el vivero hasta el consumo de los
frutos y se estima que la producción podría incrementarse en un 28 % si se protege el cultivo contra
diversas enfermedades (Rawal, 1998).
En una encuesta de las áreas de cultivo de mango en Sindh, se encontró que la mayoría de los
huertos de mango sufrían una enfermedad de declive que está matando las plantas y convirtiéndose en
una epidemia en diferentes áreas. También se ha informado de la disminución del mango en diferentes
partes del mundo. Es considerada por algunos científicos como un trastorno y por otros como una
enfermedad. Schaffer et al., (1988) reportaron la deficiencia de manganeso, hierro o ambos elementos en
la mayoría de los árboles en decaimiento. Rawal (1998) informó que el escarabajo (Xyleborus affinis), una
humedad relativa superior al 80 %, una temperatura de 25-31,5 ° C y las lluvias intensifican la disminución.
Diferentes trabajadores han informado sobre varios hongos, a saber, Lasiodiplodia theobromae .
(Sinónimos: Botryodiplodia theobromae, Diplodia theobromae) (Das-Gupta & Zachariah, 1945; Al Adawi et
al., 2003), Botryodiplodia ribis, Fusarium equiseti, Diplodia sp., Colletotrichum sp., Curvularia sp. y Oidium
sp., (Ramos et al., 1991, 1997), Alternaria alternata, Dothiorella dominicana (Darvas, 1993; Ploetz et al.,
1996), Phomopsis sp., (Ploetz et al., 1996), Hendersonula toruloidea (Reckhaus & Adamou, 1987 ),
Physalospora rhodina (Alveraze & Lopez, 1971), Colletotrichum gloeosporioides, (Rawal, 1998; Savant &
Raut, 2000; Ploetz et al., 1996; Sharma, 1993), Rhizoctonia solani, Pestalotia mangiferae, Phoma sp.,
Sclerotium rolfsii y F. solani (Sharma, 1993) como causa del decaimiento del mango. Johnson et al., (1992)
informaron que varios hongos causan esta enfermedad y que el huésped y los factores ambientales
influyen en la prevalencia de diferentes especies en diferentes situaciones.
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Una encuesta preliminar de los huertos de mango en diferentes distritos de Sindh mostró que la
enfermedad se está convirtiendo en una epidemia en la provincia. Por lo tanto, se realizaron estudios
para estudiar la sintomatología, la gravedad y la causa de la enfermedad. También se analizó la
patogenicidad de los organismos aislados con mayor frecuencia, a saber, L. theobromae y F. solani ,
que se presenta en este documento.
Materiales y métodos
Encuesta de campos infectados: Se llevó a cabo una encuesta de las áreas de cultivo de mango de
Sindh , a saber, Hyderabad, Mirpurkhas, Sanghar, Nawabshah, Nausheroferoz y plantas de mango que
crecen en diferentes partes de Karachi para estudiar los síntomas, el espectro y la gravedad de la
enfermedad del declive del mango. en estas localidades. Se recolectaron muestras de raíces y brotes y
se realizaron aislamientos en el Laboratorio de Investigación de Plagas y Enfermedades (PDRL),
Departamento de Botánica de la Universidad de Karachi. Las muestras de raíces y brotes se cortaron
en trozos de 1 a 2 cm de largo, se esterilizaron en la superficie con una solución de hipoclorito de sodio
al 5 % durante dos minutos y se colocaron en placas de Petri que contenían papa sacarosa agar (PSA)
o dos capas de papel secante humedecido y se incubaron a 30 ° C . con periodos alternos de 12 horas
de luz y oscuridad. Los especímenes se examinaron después de una semana para el crecimiento de
hongos. También se usó la técnica de cebo (Plaats-Niterink, 1981) para el aislamiento de hongos
oomicetos donde se colocaron pedazos de raíz o una cucharada de suelo de la rizosfera en placas de
Petri que contenían agua destilada esterilizada y algunas semillas de sésamo o cáñamo esterilizadas
junto con 2- 3 piezas de hoja de hierba. Las placas se incubaron durante 7 días con observación diaria y
los cebos colonizados por hongos se transfirieron a agar harina de maíz (CMA) y agar papa zanahoria
(PCA) para su purificación e identificación. Los organismos aislados se identificaron hasta el nivel de
especie según Booth (1971), Domsch et al., (1980), Ellis (1971, 1976), Plaats-Niterink (1981) y Sutton
(1980). La frecuencia de los hongos en los especímenes recolectados se registró mediante la siguiente
fórmula:
Número de piezas colonizadas por un patógeno
Colonización % = -------------------------------------------------------- ------x 100
Número total de piezas
Prueba de patogenicidad: Las pruebas de patogenicidad de los hongos más frecuentes, a saber, L.
theobromae y F. solani , se llevaron a cabo en invernaderos de PDRL y en campos de agricultores cerca
de Hyderabad. En cada experimento, plantas de aspecto aparentemente sano de la var. GulabKhasa
fueron seleccionados y se tomaron muestras de sus ramas y raíces para confirmar la ausencia de los
patógenos de prueba. Las plantas que se encontraron infectadas con los patógenos de prueba no se
usaron en el estudio. Las raíces y el tallo de plantas separadas se inocularon con los organismos de
prueba solos o en combinación.
Se hacía un corte en el tallo o raíz con un cuchillo esterilizado. Se colocó en el hueco un bloque de
inóculo de 1x2 cm procedente de un cultivo de 5 días de edad de un hongo de prueba en PSA y la
porción inoculada se envolvió con película Para. En las plantas testigo se colocó un bloque de PSA de
1x2 cm sin hongos. Las plantas se irrigaron después de la inoculación y el material de envoltura se retiró
de los tallos después de 2 semanas de la inoculación. Las plantas fueron monitoreadas para el desarrollo
de síntomas de enfermedad y se hicieron aislamientos de raíces, tallo y ramas de las plantas de prueba
para confirmar la patogenicidad. Los experimentos se realizaron en un diseño de bloques completos al
azar con cuatro repeticiones.
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Resultados y discusión
Relevamiento de campos infectados: La merma de mango fue frecuente en casi todas las áreas
visitadas durante los presentes estudios. En las plantas afectadas, las ramitas mueren desde las puntas
y vuelven a convertirse en madera vieja dando una apariencia quemada. Las hojas de las ramas
afectadas se vuelven marrones con los márgenes enrollados hacia arriba, que caen dejando una rama
muerta (Fig. 1A). Se observaron rayas marrones en la región vascular al dividir las ramitas a lo largo
del eje largo (Fig. 1B). La madera exterior se agrieta y exuda una sustancia parecida a una goma de
color amarillo a marrón (Fig. 1C). Bajo condiciones severas, los árboles muestran división de la corteza
(Fig. 1D), gomosis del tronco principal y sus ramas (Fig. 1E), marchitamiento y eventual oscurecimiento
de las hojas en una o más ramas que conducen a la muerte de todo el árbol (Fig. .1F). La enfermedad
puede presentarse en cualquier época del año. Los síntomas fueron más severos en áreas bajo estrés
hídrico en comparación con áreas regadas regularmente.
Un total de 11 hongos a saber, Aspergillus niger, Curvularia lunata, Drecshslera
australiensis, Fusarium solani, F. semitectum, Lasiodiplodia theobromae, Pythium aphanidermatum,
Rhizoctonia solani, Rhizopus oryzae, Trichoderma harzianum y T. longibrachiatum fueron aislados de
raíces, tallo y brotes de plantas de mango. De estos, L. theobromae fue el hongo más abundante que
se aisló de toda la localidad así como de todas las partes de la planta. F. solani fue el segundo hongo
más frecuente que en su mayoría se aisló de las raíces. Todos los demás hongos se aislaron
ocasionalmente con frecuencias muy bajas (Cuadro 1). La incidencia máxima de la enfermedad se
registró en Tandojam seguida de Mirpurkhas, mientras que la mínima se observó en Hala, distrito de
Nawabshah (Fig. 2).
Se ha observado un trastorno de declive en casi todas las regiones productoras de mango del
mundo (Alveraze & Lopez, 1971; Rawal, 1998; Schaffer et al., 1988). En la India, esta enfermedad ha
sido reconocida como una enfermedad significativa desde 1940. Fue reportada como la enfermedad
más seria en el distrito de Jaipur (Verma & Singh, 1970) que también afectó al 30-40% de las
plantaciones en la región de Moradabad en Uttar Pradesh. (Prakash y Srivastava, 1987).
Narasimhudu y Reddy (1992) encontraron que los árboles de mango en Andhra Pradesh, India, estaban
gravemente afectados por la gomosis. Reckhaus & Adamou (1987) reportaron su ocurrencia en Níger
desde principios de los 80. Ploetz et al., (1996) y Simone (1999) informaron sobre la misma enfermedad
en Florida. En Omán, desde 1999, se encontraron afectados hasta el 60% de los árboles en partes de
la región de Al Batinah (Al Adawi et al., 2003). La incidencia de hongos asociados con plantas enfermas
varió dentro de las partes y ubicaciones de las plantas.
Prueba de patogenicidad: Después de un mes de la inoculación, las plantas inoculadas con L.
theobromae solo o con F. solani mostraron síntomas típicos de la enfermedad, mientras que no se
observaron tales síntomas en las plantas inoculadas con F. solani solo. Las plantas no inoculadas no
mostraron gomosis (Fig. 3A). Las plantas inoculadas con L. theobromae solo o en combinación con F.
solani mostraron gomosis, mientras que no se observó gomosis en plantas inoculadas con F. solani
solo (Fig. 3 B, C, D, G). En las plantas de control, no se observó oscurecimiento vascular, mientras que
en las plantas inoculadas con L. theobromae solo o con F. solani, el oscurecimiento de los tejidos
vasculares fue prominente (Fig. 3 E, F). De manera similar, el marchitamiento y la muerte de las hojas
en los ápices de las ramas solo se observó cuando las plantas se inocularon con L. theobromae solo o
en combinación con F. solani (Fig. 3H, I).
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Fig. 1. Síntomas de deterioro del mango y gomosis. A. Un árbol afectado que muestra una rama muerta. B.
Pardeamiento de los tejidos vasculares. C. Exudación de encías. D. Partición de la corteza. E. Gomosis en el
tronco principal y sus ramas. F. Un árbol muerto por la enfermedad.
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Fig. 2. Distribución y severidad de la disminución y gomosis del mango en Sindh.
*El número de puntos indica la intensidad relativa de la enfermedad.
La gravedad de los síntomas fue la misma cuando se usó L. theobromae solo o en
combinación con F. solani (Tabla 2). Indicó claramente que la enfermedad de declive es causada
por L. theobromae y F. solani no juega un papel significativo en el desarrollo de la enfermedad.
Fue interesante notar que los síntomas aparecieron temprano y fueron más prominentes en las
plantas inoculadas en el tallo en comparación con las plantas inoculadas en la raíz (Cuadro 2).
Esto podría atribuirse a la corta distancia que habría recorrido el patógeno o sus efectos para
llegar a las partes apicales. El reaislamiento de las ramas muertas y verdes de las plantas
inoculadas con L. theobromae mostró hasta un 95 % de recuperación del hongo.
Los resultados de los presentes estudios confirman estrechamente los de Das-Gupta y
Zachariah (1945), quienes registraron síntomas similares de muerte regresiva y encontraron que
después de inoculaciones artificiales con Lasiodiplodia theobromae, Phoma sp. y dos Fusarium
spp., solo L. theobromae causó la enfermedad. De manera similar, Narasimhudu & Reddy (1992)
reportaron L. theobromae asociada con árboles de mango gravemente afectados por gomosis.
Sharma (1993) observó como patógenos a L. theobromae, C. gloeosporioides, R. solani, Pestalotia
mangiferae, Phoma sp., S. rolfsii y F. solani . También informó que era común una infección mixta
y que L. theobromae era la causa principal de la enfermedad, y que la necrosis causada por otros
patógenos podría facilitar la invasión de L. theobromae.
Simone (1999) también informó que L. theobromae y Botryospheria ribis son la causa de la muerte
regresiva en Florida. Savant & Raut (2000) observaron que C. gloeosporioides y L. theobromae
incitaban a la muerte regresiva de los injertos de hueso de mango, ya sea solos o en combinación.
Creían que la manifestación de la enfermedad aumentaba en combinación con patógenos. Al
Adawi et al., (2003) también reportaron Diplodia theobromae [Lasiodiplodia theobromae] como
causa de la disminución del mango en Omán.
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Figura 3. Prueba de patogenicidad. A. Planta de control que no muestra síntomas de enfermedad. B.
Gomosis en una planta inoculada con L. theobromae . C. Sin gomosis en plantas inoculadas con F. solani .
D. Gomosis en una planta inoculada con L. theobromae y F. solani. E. Tejidos vasculares en la planta de control. F.
Pardeamiento de tejidos vasculares en una planta inoculada con L. theobromae. G. Desecación y exudación
de goma en rama apical de un árbol inoculado con L. theobromae. H. & I. Necrosis de hojas en los ápices
de brotes de plantas inoculadas con L. theobromae .
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Cuadro 2. Severidad de los síntomas en plantas inoculadas con Lasiodiplodia theobromae y Fusarium
solani.
Patógeno
inoculado en
Síntomas producidos en las plantas de mango
Exudación
Goma
Secado de
de puntas internas pardeamiento
Lasiodiplodia theobromae
Madre
3*
3
3
Raíces
3
2
3
Fusarium solani
Madre
0
0
0
Raíces
0
0
0
Madre
3
3
3
3
2
3
0
0
0
L. theobromae + F. solani
Raíces
Control
* 0= Sin síntomas, 1= Muy leve, 2= Moderado, 3= Síntomas severos.
Ya se ha informado de la asociación de L. theobromae con plantas de mango en Pakistán (Mirza & Qureshi,
1978), pero no se observó enfermedad de declive. Recientemente, Mahmood & Gill (2002) y Mahmood et al., (2002)
también aislaron L. theobromae junto con Colletotrichum gloeosporioides, Fusarium oxysporum, F. semitectum y F.
solani de plantas de mango en declive en Faisalabad, Punjab, pero no pudieron determinar el patógeno real. Los
resultados del presente estudio sugerirían que L. theobromae es el agente causante del deterioro del mango y la
gomosis en Sindh.
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(Recibido para su publicación el 12 de septiembre de 2003)