MICROHABITAT CONDITIONS FOR GERMINATION AND ESTABLISHMENT OF
TWO TREE SPECIES IN THE MEXICAN MONTANE CLOUD FOREST
CONDICIONES DE MICROHABITAT PARA LA GERMINACIÓN Y ESTABLECIMIENTO
DE DOS ESPECIES DE ÁRBOLES DEL BOSQUE MESÓFILO DE MONTAÑA EN MÉXICO
Rosa A. Pedraza-Pérez1 and Guadalupe Williams-Linera2
1
Instituto de Genética Forestal. Universidad Veracruzana. Parque el Haya. Apartado Postal 551. 91000.
Xalapa, Veracruz, México. (rpedraza@uv.mx). 2Instituto de Ecología. A. C. Apartado Postal 63. 91000.
Xalapa, Veracruz, México. (lupew@ecologia.edu.mx)
ABSTRACT
RESUMEN
Mixed plantations of Carpinus caroliniana and Liquidambar
styraciflua are appropriate for rehabilitation in the cloud forest
region of Veracruz, México. To determine whether direct sowing
of seed could be managed in ecological restoration activities, some
abiotic and biotic conditions were studied for germination and
establishment of these species. The effects of microhabitat (forest
interior, edge and clearing), watering, and herbivore exclusion on
seed germination and seedling performance were evaluated. In
laboratory conditions, Carpinus and Liquidambar differed in
germination capacity (33 and 90%, respectively; p<0.001), in field
conditions, they showed lower, but again different germination
percentages (26% and 18%, respectively, p≤
≤0.001), but they
germinated in the three microhabitats. Exclusion of herbivores
enhanced germination percentages of both species, particularly
Carpinus (52%), whereas Liquidambar had 36%. Results suggest
that seedling survival and relative growth rate are high at the edge
and clearing, but they are higher in the clearings when water is
available and herbivores are excluded. The direct seeding method
should be done during the wet season (or watering) and seeds
should be protected from herbivores.
Las plantaciones mixtas de Carpinus caroliniana y Liquidambar
styraciflua son apropiadas para rehabilitar áreas deforestadas en
la región del bosque de niebla en Veracruz, México. Para determinar si la siembra directa de semilla puede usarse en actividades
de restauración ecológica, se estudiaron algunas condiciones
abióticas y bióticas para la germinación y el establecimiento de
estas especies. Se evaluaron los efectos del micro habitat (interior
del bosque, borde y claro), riego, y exclusión de herbívoros durante la germinación y desarrollo de las plántulas. Carpinus y
Liquidambar tuvieron diferente porcentaje de germinación en el
laboratorio (33 y 90%, respectivamente; p≤
≤0.001), en campo tuvieron un menor, pero también diferente porcentaje de
germinación (26 y 18%, respectivamente, p≤
≤0.001), pero germinaron en los tres microambientes. La exclusión de herbívoros
incrementó el porcentaje de germinación de ambas especies, particularmente de Carpinus (52%), mientras que Liquidambar tuvo
36%. Los resultados indican que la supervivencia de las plántulas
y la tasa de crecimiento relativo son altas en el borde y claro, pero
son mayores en los claros cuando hay agua disponible y exclusión
de herbívoros. El método de siembra directa debe realizarse durante la estación húmeda (o regar) y con protección contra herbí-
Key words: Carpinus caroliniana, Liquidambar styraciflua, seed
germination, seedling establishment, sowing
voros.
Palabras clave: Carpinus caroliniana, Liquidambar styraciflua,
INTRODUCTION
germinación de semillas, establecimiento de plántulas, siembra directa.
L
ittle information for ecological restoration
purposes is available on germination and seedling
establishment of woody species in tropical
montane cloud forest (TMCF). In Chiapas, México,
several authors have studied seed and seedling
performance in degraded TMCF. Camacho-Cruz et al.
(2000) reported that natural recruitment and survival of
seedlings is higher in old-growth forests than in severely
disturbed pine forests, and some species showed the
highest germination when sown in soil from old-growth
forest covered with litter. Ramírez-Marcial (2003) studied
INTRODUCCIÓN
H
hay poca información disponible sobre la
germinación y el establecimiento de plántulas
de especies leñosas para la restauración
ecológica del bosque mesófilo de montaña (BMM). En
Chiapas, México varios autores han estudiado el desempeño de semillas y plántulas en BMM perturbado.
Camacho-Cruz et al. (2000) encontraron que el reclutamiento natural y la supervivencia de plántulas es mayor
en los bosques maduros que en bosques de pino severamente perturbados, y que algunas especies mostraron la
más alta germinación cuando se sembraron en suelo
Recibido: Abril, 2004. Aprobado: Marzo, 2005.
Publicado como ENSAYO en Agrociencia 39: 457-467. 2005.
457
AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 2005
the survival and growth of naturally established and
transplanted seedlings, and evaluated human disturbance
and the resulting changes in microclimatic conditions on
increased seedling mortality. He found that the survival
of transplanted seedlings differed with species, and
browsing damage varied on seedlings located on different
facing slopes. In Veracruz, Álvarez-Aquino (2002) found
that Fagus grandifolia Ehrh. var. mexicana Little and
Symplocos coccinea Humb. and Bonpl. can be used in
areas with light disturbance because they are shade
tolerant trees, whereas Quercus acutifolia Nee and
Carpinus caroliniana Walt. can be used to rehabilitate
disturbed fragments and forest edges because they are
intermediate tolerant and fast growing species in relation
to other trees in TMCF.
Carpinus caroliniana and Liquidambar styraciflua L.
are two of the most important tree species of the TMCF
in eastern México, where temperate and tropical trees
coexist under the same environmental conditions
(Miranda and Sharp, 1950; Rzedowski, 1978; WilliamsLinera, 1997, 2002). Also, studies on germination and
early establishment (De Steven, 1991a, b; Gill and Marks,
1991; Battaglia et al., 2000; Camacho-Cruz et al., 2000;
Álvarez-Aquino, 2002; Ramírez-Marcial, 2003) can be
useful for the management of these two species for
rehabilitation of deforested cloud forest areas.
Although the most common practice for forest
rehabilitation is to plant tree saplings, it should be simpler,
easier and economically attractive to sow seeds directly
in the field (Camargo et al., 2002; Guariguata, 2000;
Hooper et al., 2002). This study is part of a project on
rehabilitation of deforested cloud forest areas using mixed
plantations of native tree species. Pedraza and WilliamsLinera (2003) concluded that planting saplings of native
trees is appropriate for rehabilitation in this region.
However, it is necessary to determine seed germination
and seedling establishment of selected tree species to
properly determine if they can be sowed and thus used in
rehabilitation practices.
The objective of this study was to determine some of
the biotic and abiotic conditions that promote germination
and early establishment of C. caroliniana and L.
styraciflua. The addressed questions follow: 1) are these
tree species able to germinate and establish in different
microhabitats such as the forest interior, edge and
clearing; 2) how do seed germination and seedling
establishment respond to treatments of herbivores
exclusion and water availability; 3) is the seeding method
efficient for rehabilitation of degraded areas?
MATERIALS AND METHODS
The study area is located in the tropical montane cloud forest
region of central Veracruz, México, where the forest is very fragmented.
458
VOLUMEN 39, NÚMERO 4
cubierto de hojarasca del bosque maduro. Ramírez-Marcial (2003) estudió la supervivencia y crecimiento de
plántulas naturalmente establecidas y trasplantadas, y
evaluó la perturbación antropogénica y los cambios en
las condiciones microclimáticas resultantes sobre la mortalidad incrementada de plántulas. Él encontró que la supervivencia de las plántulas trasplantadas difirió entre
las especies, y el daño por ramoneo varió en plántulas
localizadas en pendientes con diferente orientación. En
Veracruz, Álvarez-Aquino (2002) encontró que especies
tolerantes a la sombra como Fagus grandifolia Ehrh. var.
mexicana Little y Symplocos coccinea Humb. y Bonpl.
pueden utilizarse en áreas poco perturbadas, mientras
Quercus acutifolia Nee y Carpinus caroliniana Walt.
pueden utilizarse para rehabilitar fragmentos de bosque
perturbados y en los bordes, porque son especies con
tolerancia intermedia a la luz y de rápido crecimiento
respecto a otros árboles en BMM.
Carpinus caroliniana y Liquidambar styraciflua L.
son dos de las especies de árboles más importantes del
BMM en el oriente de México dónde árboles templados y
tropicales coexisten bajo las mismas condiciones ambientales (Miranda y Sharp, 1950; Rzedowski, 1978; WilliamsLinera, 1997, 2002). Además, estudios sobre la
germinación y el establecimiento temprano (Streng et al.,
1989; De Steven, 1991a, b; Gill y Marks, 1991; Battaglia
et al., 2000; Camacho-Cruz et. al, 2000; Álvarez-Aquino,
2002; Ramírez-Marcial, 2003) también pueden ser útiles
para el manejo de estas dos especies en la rehabilitación
de áreas deforestadas del bosque de niebla.
Aunque la práctica más común para rehabilitar el bosque ha sido plantar arbolitos, debiera ser más simple,
fácil y económicamente atractivo sembrar las semillas
directamente en el suelo (Camargo et al., 2002;
Guariguata, 2000; Hooper et al., 2002). Este estudio es
parte de un proyecto de rehabilitación de áreas de bosque de niebla deforestadas utilizando plantaciones mixtas de especies de árboles nativos. Pedraza y WilliamsLinera (2003) concluyeron que plantar arbolitos de especies nativas es apropiado para la rehabilitación en esta
región. Sin embargo, es necesario determinar la
germinación de las semillas y el establecimiento de las
plántulas de árboles de especies seleccionadas para determinar propiamente si pueden sembrarse y así usarse
en prácticas de rehabilitación.
El objetivo de este estudio fue determinar algunas de
las condiciones bióticas y abióticas y que promueven la
germinación y el establecimiento temprano de C.
caroliniana y L. styraciflua. Las preguntas establecidas
fueron: 1) ¿estas especies de árboles son capaces de germinar y establecerse en diferentes micro-ambientes como
el interior y el borde del bosque, y el claro? 2) ¿cómo la
germinación de semillas y el establecimiento de plántulas
responden a los tratamientos de exclusión de herbívoros
MICROHABITAT CONDITIONS FOR GERMINATION AND ESTABLISHMENT OF TWO TREE SPECIES IN THE MEXICAN MONTANE CLOUD FOREST
In the ecological reserve of the Instituto de Ecología, A.C. (19° 30’ N,
96° 56’ W, 1250 m), three microhabitats corresponding to forest
interior, edge, and adjacent clearing were selected. The aspect were
SW facing, NE facing and flat terrain, respectively. Average
temperature is 18 °C; total annual precipitation is 1500 mm. There
are three well-defined seasons: the relatively dry cool season from
November to March, a dry warm season during April and May, and
the wet warm season from June to October (Williams-Linera, 1997).
Soil has been classified as Andosols. Trees species dominant (≥5 cm
dbh) in the site are Liquidambar styraciflua, Quercus xalapensis Humb.
and Bonpl., Q. germana Cham. and Schldl., Carpinus caroliniana,
Clethra mexicana DC. and Turpinia insignis (Kunth)Tul. (WilliamsLinera, 2002).
The studied species were Carpinus caroliniana (Betulaceae) and
Liquidambar styraciflua (Hamamelidaceae). Hereafter, these species
will be referred to by genus only. The selection criteria were their
dominance, and the increasing interest in using these tree species in
reforestation and forest rehabilitation programs in the area (Pedraza
and Williams-Linera, 2003).
Carpinus and Liquidambar are widely distributed from the eastern
North American deciduous forests to Central America. Both species
are restricted to the TMCF, commonly in primary but also in secondary
forests, and frequently form monospecific stands.
Seeds of Carpinus and Liquidambar were collected in the fall of
1998 from seven and eight individuals, respectively, located in five
forest fragments. Seeds were stored in paper bags two to ten months
under dry conditions and 4 °C to test whether seed age affected time
and seed germination. Seed from all the parent trees were combined
into one lot per species and studied in laboratory and under field
conditions. To assess germination potential, the laboratory germination
experiments were carried out in December 1998 and July 1999. Four
replicates of 100 seeds per species were randomly placed in a Petri
dish on sterilized soil. The soil was kept at field capacity during the
entire experimental period; temperature was maintained at 24 °C with
12 h of light in a plant growth chamber (Lab line Instruments Inc.).
Fungal infection was not evident, although drinking water was used.
Number of germinated seeds was monitored every other day, following
root-emergency criteria.
The field germination experiments were randomly established in
February 1999 (dry-cool season) and in August 1999 (wet-warm
season). To test the effect of microhabitat on seed germination, the
seeds were placed in the forest interior, in the edge, and in the clearing.
There were no significant differences (p>0.05) in photosynthetically
active radiation (PAR) and soil temperature, between the dry and rainy
season but there were significant differences (p≤0.05) among
microhabitats. PAR was estimated with diazo paper (Williams-Linera,
2003), and it was higher (χ2=53.1; p≤0.001) in the clearing
(8.7±2.1 µM m−2 s−1) than in the forest interior and edge (0.7±0.1
and 1.3±0.3 µM m−2 s−1) which were similar between themselves.
Soil temperature was higher in the clearing (24.9±0.5 °C) than in the
forest interior (16.4±0.2 °C) and edge (16.9±0.3 °C; χ2=111.5,
p≤0.001). The experimental unit consisted of four plots with two
replicates in each microhabitat. Two plots were excluded from
vertebrates and insects. The exclosure for vertebrates was a wooden
y disponibilidad de agua?; 3) ¿el método de siembra es
eficiente para la rehabilitación de áreas degradadas?
MATERIALES Y MÉTODOS
El área de estudio se localiza en la región del bosque mesófilo de
montaña o bosque de niebla en el centro de Veracruz, México donde
el bosque está muy fragmentado. En la reserva ecológica del Instituto
de Ecología, A.C. (19° 30’ N, 96° 56’ O, 1250 m), se seleccionaron
tres micro-ambientes correspondientes al interior del bosque, borde,
y el claro adyacente. La orientación fue SO, NE y terreno plano, respectivamente. La temperatura media es 18 °C; la precipitación anual
total es 1500 mm. Hay tres estaciones bien definidas: la estación fría
relativamente seca de noviembre a marzo, una estación calurosa seca
durante abril y mayo, y la estación calurosa húmeda de junio a octubre (Williams-Linera, 1997). El suelo ha sido clasificado como
Andosol. Las especies de los árboles dominantes (≥5 cm dap) en el
sitio son Liquidambar styraciflua, Quercus xalapensis Humb. y Bonpl.,
Q. germana Cham. y Schldl., Carpinus caroliniana, Clethra mexicana DC. y Turpinia insignis (Kunth)Tul. (Williams-Linera, 2002).
Las especies estudiadas fueron Carpinus caroliniana (Betulaceae)
y Liquidambar styraciflua (Hamamelidaceae). De aquí en adelante,
estas especies serán mencionadas sólo por el género. El criterio de
selección fue su dominancia, y el creciente interés en el área por utilizar estas especies de árboles en los programas de reforestación y
rehabilitación del bosque (Pedraza y Williams-Linera, 2003).
Carpinus y Liquidambar están ampliamente distribuidas desde
los bosques caducifolios del este de Norte América hasta
Centroamérica. Ambas especies están restringidas al BMM, normalmente en los bosques primarios pero también en los secundarios, y
frecuentemente forman rodales monoespecíficos.
Las semillas de Carpinus y Liquidambar se colectaron en el otoño de 1998 a partir de siete y ocho individuos, respectivamente, localizados en cinco fragmentos del bosque. Para probar si la edad de la
semilla afectaba el tiempo y el porcentaje de germinación, las semillas se almacenaron de dos a diez meses en bolsas de papel en condiciones secas y a 4 °C. La semilla de todos los árboles padre se combinó en un lote por especie y se estudió en el laboratorio y en condiciones de campo. Para evaluar el potencial de la germinación, los experimentos de germinación en el laboratorio se llevaron a cabo en diciembre de 1998 y julio de 1999. Cuatro réplicas de 100 semillas por
especie se colocaron en un plato Petri sobre suelo esterilizado. El
suelo se conservó a capacidad del campo durante todo el período experimental; la temperatura se mantuvo a 24 °C con 12 h de luz en una
cámara de crecimiento de plantas (Lab line Instruments Inc.). La infección fúngica no fue evidente, aunque solo se utilizó agua potable
en el riego. El número de semillas germinadas se contó cada dos días,
siguiendo el criterio de la emergencia de raíz.
Los experimentos de germinación en el campo se establecieron
en febrero de 1999 (la estación fría seca) y en agosto de 1999 (la
estación cálido-húmeda). Para probar el efecto de microhábitat en la
germinación de la semilla, las semillas se pusieron en el interior del
bosque, en el borde, y en el claro. No hubo diferencia significativa en
la radiación fotosintéticamente activa (RFA) ni en la temperatura del
PEDRAZA-PÉREZ and WILLIAMS-LINERA
459
AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 2005
box without bottom placed over the soil, 1.0 m length, 0.70 m wide
and 0.35 m height, covered with a 3/4 inches metallic mesh; insects
were excluded by placing the seed containers on a platform 10 cm
above soil level, smeared with tangle-foot (Forestry Suppliers Inc.®) a
sticky resin trap which acts as a pest barrier. One of the two plots
described was used to test the effect of herbaceous vegetation on seed
germination; the other one was weeded by hand with minimal soil
disturbance. In each plot, 100 seeds of each species were placed using
a 5×5 cm grid. Seeds were placed in groups of ten seeds. The number
of germinated seeds was recorded every other day.
In February 2000, two months old Carpinus and six months old
Liquidambar seedlings obtained from the same experimental seed lots
were transplanted in 0.5×4 m experimental units. Four experimental
units were randomly located in the forest interior, four at the edge,
and three in the clearing. Each unit was divided into four plots, and in
each plot, 30 plants of Carpinus and 20 of Liquidambar were planted.
The treatments were: a) watering and no watering; b) exclusion and
no exclusion of herbivores.
Seedlings were watered twice a week during three weeks of
acclimatization to field conditions. Week three was considered to be
the beginning of the field experiment: seedlings were counted, total
height was measured and treatments started. In every experimental
unit, two plots were watered twice a week until the onset of the rainy
season. One of the watered and one of the non-watered plots were
excluded from herbivores using the same exclosure as in the
germination experiment. Seedling survival and height (cm) were
determined in May, August and October 2000.
The relative growth rate (RGR) based on height was estimated
using the following formula (Hunt, 1978):
RGR = (ln h2−ln h1)/(t2−t1)
where h is height (cm) measured at times 1 and 2, and t1 and t2 are
time in months.
Statistical analyses were performed using the JMP software
package (SAS, 1997). Prior to statistical analysis, data were tested for
normal distribution using the Shapiro-Wilk test. Since seed
germination data did not achieve a normal distribution after a
transformation, a Wilcoxon signed ranks test was used to compare the
treatments.
Seedling survival curves were analyzed as censored data using
the product-limit (Kaplan-Meir) method which is a non parametric
test for comparing the shape of the survival curves within treatments,
microhabitats, and sites. Wilcoxon statistics were used to test
homogeneity between the groups. RGR data were log transformed to
achieve normal distribution and treatments were compared using a
two-way ANOVA.
RESULTS AND DISCUSSION
Germination percentage of Carpinus and
Liquidambar was higher in laboratory than in field
conditions (p≤0.001), where germination started later.
460
VOLUMEN 39, NÚMERO 4
suelo, entre la estación seca y lluviosa, pero sí entre microhábitats. La
RFA se determinó con papel diazo (Williams-Linera, 2003), y fue
más alta (χ2=53.1, p≤0.001) en el claro (8.7±2.1 ( µM m−2 s−1) que
en el interior del bosque y el borde (0.7±0.1 y 1.3±0.3 µM m−2 s−1)
que fueron similares entre ellos. La temperatura del suelo fue más alta
en el claro (24.9±0.5 °C) que en el interior del bosque (16.4±0.2 °C)
y borde (16.9±0.3 °C; χ2=111.5; p≤0.000). La unidad experimental
consistió de cuatro parcelas con dos réplicas en cada microhábitat.
Dos parcelas se excluyeron de los vertebrados e insectos. La exclusión de los vertebrados se logró con una caja de madera sin fondo
(1.0 m d longitud, 0.70 m d ancho y 0.35 m altura), y se cubrió con
una malla metálica de 3/4". Los insectos se excluyeron colocando los
recipientes de la semilla sobre una plataforma a 10 cm sobre el nivel
del suelo y untada con tangle-foot (Forestry Suppliers Inc.®), una resina pegajosa que actúa como una barrera para las plagas. Una de las
dos parcelas descritas se utilizó para probar el efecto de la vegetación
herbácea sobre la germinación de la semilla; el otro se desyerbó a
mano con una alteración mínima del suelo. En cada parcela se pusieron 100 semillas de cada especie usando una rejilla de 5×5 cm. Las
semillas se colocaron en grupos de diez. El número de semillas germinadas se registró cada dos días.
En febrero de 2000, plántulas de dos meses de edad de Carpinus
y de seis meses de edad de Liquidambar obtenidas a partir de los
experimentos de germinación, se trasplantaron a unidades experimentales de 0.5×4 m. Se colocaron al azar cuatro unidades experimentales en el interior del bosque, cuatro en el borde, y tres en el
claro. Cada unidad se dividió en cuatro lotes, y en cada lote, se
plantaron 30 plantas de Carpinus y 20 de Liquidambar. Los tratamientos fueron: a) riego y no riego; b) exclusión y no exclusión de
herbívoros.
Las plántulas se regaron dos veces por semana durante tres semanas para que se aclimataran a las condiciones de campo. La semana
tres se consideró como el inicio del experimento en el campo: se contaron las plántulas, se midió la altura total y se establecieron los tratamientos. En cada unidad experimental, dos lotes se regaron dos veces
por semana hasta el inicio de la estación lluviosa. Uno de los regados
y uno de los no regados se excluyeron de los herbívoros usando la
misma exclusión que en el experimento de germinación. La supervivencia de plántulas y la altura (cm) se determinaron en mayo, agosto
y octubre de 2000.
La tasa de crecimiento relativo (TCR) basada en la altura se calculó usando la fórmula siguiente (Hunt, 1978):
TCR = (ln h2−ln h1)/(t2−t1)
donde h es la altura (cm) medida en los tiempos 1 y 2, y t1 y t2 son los
tiempos en meses.
Los análisis estadísticos se realizaron usando el paquete JMP
(SAS, 1997). Antes del análisis estadístico, se verificó la distribución
normal de los datos con la prueba de Shapiro-Wilk. Dado que los
datos de germinación de semilla no se ajustaron a una distribución
normal después de la transformación, se compararon los tratamientos
con la prueba de Wilcoxon.
MICROHABITAT CONDITIONS FOR GERMINATION AND ESTABLISHMENT OF TWO TREE SPECIES IN THE MEXICAN MONTANE CLOUD FOREST
Under laboratory conditions, storage time did not
significantly affect either germination time or germination
percentage. However, significant differences were found
between accumulated seed germination of Carpinus and
Liquidambar (χ2 =11.29; p=0.001). Germination was
faster for the same lot of seeds stored during 10 months
than for those stored for two months (Table 1). Seeds
with longer storage period of both species started
germination at d 2, whereas seeds with shorter storage
period started germination later (Table 1). Total seed
germination of Carpinus was 35% and that of
Liquidambar around 90%.
Germination percentage of Carpinus and
Liquidambar in the laboratory was relatively high in
relation with other studies. Rudolph and Phipps (1974)
reported that Carpinus seeds from the United States
exhibits dormancy and even stratified seeds only reach 1
to 5% germination. Four species of Japanese Carpinus
showed 5.5-11.2% emergence (Shibata and Nakashizuka,
1995). Liquidambar along a latitudinal gradient from
México to Illinois reached peaks of germination at
different times (Winstead, 1971). Mexican Liquidambar
seeds germinated more readily and completely over the
range of experimental temperatures, than seeds from
USA. The US southerly seed source (Florida) required
Table 1. Germination characteristics of Mexican seeds of Carpinus
caroliniana and Liquidambar styraciflua. D1 is the day
when germination started, L50 is the number of days taken
for the germination of the 50% of the seeds, and % is the
cumulative germination percent attained at the end of the
experiment.
Cuadro 1. Las características de germinación de las semillas
mexicanas de Carpinus caroliniana y Liquidambar
styraciflua. D1 es el día cuando la germinación empezó, L50 fue el número de días requerido para la
germinación del 50% de las semillas, y % es el porcentaje de germinación acumulada logrado al final del
experimento.
Laboratory conditions
Species
Two months old
D1†
Carpinus
Liquidambar
13
4
L50¶
36.5
5.5
%§
35 ± 4.3
91 ± 2.2
Ten months old
D1
2
2
L50
7.5
4.5
%
31 ± 2.7
98 ± 0.9
Field conditions
Dry season
Carpinus
Liquidambar
†
50
48
50.0
2.3 ± 0.9
5.9 ± 3.4
Rainy season
9
14
40
20
25.7 ± 6.0
18.0 ± 5.5
Day when germination started.
Number of days to germination of 50% of the seeds.
§
Cumulative germination (± standard desviation) at the end of the
experiment.
¶
Las curvas de supervivencia de las plántulas se analizaron como
datos censurados utilizando el método de límite-producto (KaplanMeir), que es una prueba no paramétrica para comparar la forma de
las curvas de supervivencia dentro de tratamientos, microhábitats y
sitios. Se usaron estadísticas de Wilcoxon para probar la homogeneidad entre los grupos. Los datos de la TCR se transformaron
logarítmicamente para lograr una distribución normal y los tratamientos se compararon usando ANDEVA de dos vías.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El porcentaje de semillas germinadas de Carpinus y
Liquidambar fue más alto en el laboratorio que en condiciones de campo (p≤0.001), donde la germinación empezó después. En laboratorio, el tiempo de almacenamiento no afectó significativamente el tiempo o el porcentaje de la germinación. Sin embargo, se encontraron
diferencias significativas entre la germinación acumulada de la semilla de Carpinus y Liquidambar (χ2=11.29;
p=0.001). La germinación fue más rápida para el mismo
lote de semillas guardadas durante 10 meses que para
aquéllas guardadas durante dos meses (Cuadro 1). Las
semillas de ambas especies con el período de almacenamiento más largo empezaron a germinar en el día dos,
mientras que las semillas con el período de almacenamiento más corto empezaron la germinación después
(Cuadro 1). La germinación total de la semilla de
Carpinus fue 35% y de Liquidambar alrededor de 90%.
El porcentaje de germinación de Carpinus y
Liquidambar en el laboratorio fue relativamente alto en
relación con otros estudios. Rudolph y Phipps (1974)
reportaron que semillas de Carpinus de los EE.UU. exhibieron latencia y que incluso las semillas estratificadas
sólo alcanzaron 1 a 5% de germinación. Cuatro especies
japonesas de Carpinus mostraron 5.5 a 11.2% de emergencia (Shibata y Nakashizuka, 1995). Liquidambar, a
lo largo de un gradiente latitudinal de México a Illinois,
alcanzó picos de germinación en diferentes tiempos
(Winstead, 1971). Las semillas mexicanas de
Liquidambar germinaron más pronto y completamente
que las semillas de EE.UU. en el intervalo de las temperaturas experimentales, que las semillas de EE.UU. La
semilla del sur de EE.UU. (Florida) requirió menos estratificación que la semilla de origen más septentrional
(New Jersey e Illinois) (Winstead, 1971). Estas diferencias poblacionales se han explicado por los inviernos menos severos en los hábitats mexicanos las semillas no tienen restricción proteccionista en la germinación debido
a los períodos con temperaturas más altas.
Dado que la germinación fue más rápida para las semillas de Carpinus y Liquidambar guardadas durante 10
meses (Cuadro 1), es posible que ambas especies exhiban algún tipo de latencia. Las semillas de Carpinus de
EE.UU. tienen una latencia fisiológica en el embrión y
PEDRAZA-PÉREZ and WILLIAMS-LINERA
461
AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 2005
less stratification than more northerly seed sources (New
Jersey and Illinois) (Winstead, 1971). These population
differences have been explained by the less severe winters
in the México habitats whose seeds have no protective
restricting germination due to periods of higher
temperatures.
Because germination was faster for Carpinus and
Liquidambar seeds stored during 10 months (Table 1), it
is possible that both species exhibit some sort of
dormancy. Carpinus seeds from the United States have a
physiological dormancy in embryo and endosperm that
may be overcome by stratification treatments (Rudolf and
Phipps, 1974). Liquidambar seeds from USA (temperate
deciduous forest) exhibit only a slight dormancy related
to water availability and temperature; however,
germination rate increases considerably by stratification
(Bonner, 1974). In contrast, it has been reported that
Mexican Liquidambar seeds do not require stratification
or light to germinate (Winstead, 1971). Bonner (1974)
recommends soaking the Liquidambar seeds in water to
enhance germination. Seeds from Chiapas, México, were
maintained in water for 20 to 30 d before sowing
(Camacho-Cruz et al., 2000) and reached similar
germination percentage than seeds in the field from our
study in Veracruz that did not undergo any pregermination treatment. If a slight dormancy trait was
exhibited by Mexican Carpinus and Liquidambar
growing at mid-altitudes, it would be helpful if seeds
persisted after their dispersal during the relatively dry
season, when low temperatures are prevalent (WilliamsLinera, 1997).
Seed germination in the field depends on other factors
besides the time of storage of the seeds. Although time
of storage and season are confounded factors in our study,
apparently, water was a limiting factor, since seeds sowed
in the rainy season germinated in fewer days and reached
a higher germination percentage (χ2=80.76; p≤0.001)
than seeds sowed during the dry season. Carpinus and
Liquidambar had similar germination percentage and
started around day 50 in dry season (Table 1). Similarly,
germination in Liquidambar was higher and earlier in
the wet spring of 1984 than in the extreme drought
conditions in the spring of 1985 in a deciduous forest,
North Carolina (De Steven, 1991a).
In the dry season, germination in the exclusion
treatment was significantly higher (χ2=8.10; p=0.004;
Figure 1a, 1b). Also, germination percent was higher and
similar in the forest interior and edge than in the clearing
(χ2=21.53; p≤0.001; Figure 1a, b).
During the rainy season, seed germination of
Carpinus and Liquidambar started around d 10 (Table
1). Germination percentage was similar among the three
microhabitats, but it was significantly higher for the seeds
under herbivores exclusion (χ2=31.67; p<0.001; Figure
462
VOLUMEN 39, NÚMERO 4
endospermo que pueden superarse por los tratamientos
de estratificación (Rudolf y Phipps, 1974). Las semillas
de Liquidambar de EE.UU. (bosque templado
caducifolio) exhibieron sólo una ligera latencia relacionada con la humedad disponible y la temperatura; sin
embargo, la tasa de germinación aumenta considerablemente con la estratificación (Bonner, 1974). En contraste, se ha reportado que las semillas mexicanas de
Liquidambar no requieren estratificación o luz para germinar (Winstead, 1971). Bonner (1974) recomienda
empapar las semillas de Liquidambar en agua para mejorar la germinación. Las semillas de Chiapas se mantuvieron en el agua durante 20 a 30 d antes de sembrarlas
(Camacho-Cruz et al., 2000) y alcanzaron un porcentaje
de germinación similar a las semillas en campo en nuestro estudio en Veracruz que no experimentó ningún tratamiento de pregerminación. El ligero rasgo de latencia
que mostraron las procedencias mexicanas de Carpinus
y Liquidambar que crecen a altitudes medias, sería útil
si las semillas persisten después de su dispersión durante
la estación relativamente seca, cuando prevalecen temperaturas bajas (Williams-Linera, 1997).
La germinación de semillas en el campo depende de
otros factores además del tiempo de almacenamiento de
las semillas. Aunque el tiempo de almacenamiento y la
estación son factores confundidos en nuestro estudio, al
parecer, el agua fue un factor limitante, dado que las semillas sembradas en la estación de lluvias germinaron
en menos días y alcanzaron un porcentaje de germinación
más alto (χ2 =80.76; p≤0.001) que las semillas sembradas durante la estación seca. Carpinus y Liquidambar
tuvieron un porcentaje de germinación similar y empezaron a germinar alrededor del día 50 en la estación seca
(Cuadro 1). De manera similar, la germinación de
Liquidambar fue más alta y temprana en la primavera
húmeda de 1984 que en las condiciones de extrema sequedad en la primavera de 1985 en un bosque caducifolio
de Carolina del Norte (De Steven, 1991a).
En la estación seca, la germinación en el tratamiento
de exclusión fue significativamente más alta (χ2=8.10;
p=0.004; Figura 1a, 1b). También, el porcentaje de la
germinación fue más alto y similar en el interior y borde
del bosque que en el claro (χ2=21.53; p≤0.001; Figura
1a, b).
Durante la estación de lluvias, la germinación de las
semillas de Carpinus y Liquidambar empezó alrededor
del d 10 (Cuadro 1). El porcentaje de la germinación fue
similar entre los tres microhábitats, pero fue significativamente mayor para las semillas bajo exclusión de herbívoros (χ2=31.67; p<0.001; Figura 1c, 1d). El
microhabitat fue un factor importante durante la estación seca, dado que las semillas mostraron un mayor porcentaje de germinación en el interior y borde del bosque,
que en el claro. A diferencia de los árboles pioneros o de
MICROHABITAT CONDITIONS FOR GERMINATION AND ESTABLISHMENT OF TWO TREE SPECIES IN THE MEXICAN MONTANE CLOUD FOREST
30
10
b
a
% seedling survival
% seedling survival
8
6
4
20
10
2
0
0
Interior
Edge
Interior
Clearing
Edge
Clearing
30
80
d
60
% seedling survival
% seedling survival
c
40
20
20
10
0
0
Interior
Edge
Clearing
Interior
Edge
Clearing
Figure 1. Germination percent for seeds of Carpinus caroliniana and Liquidambar styraciflua in the forest interior, edge and adjacent
clearing of a cloud forest in central Veracruz, México. Lots of seeds were two months old when the experiment was carried out
in the dry season (a and b) and 10 months old in the wet season (c and d). Error bars are one SE of the mean.
Figura 1. Porcentaje de germinación para las semillas de Carpinus caroliniana y Liquidambar styraciflua en el interior del bosque, borde
y claro adyacente de un bosque de niebla en el centro de Veracruz, México. Los lotes de semillas tuvieron dos meses de edad
cuando el experimento se llevó a cabo en la estación seca (a y b) y 10 meses en la estación húmeda (c y d). Las barras del error
son un ES de la media.
1c, 1d). Microhabitat was an important factor during the
dry season, since seeds showed a higher germination
percentage in the forest interior and edge, than in the
clearing. Unlike pioneer or early successional trees, both
species germinate in a wide range of soil temperatures,
canopy openness or litter cover (Winstead, 1971; De
Steven, 1991a; Camacho-Cruz et al., 2000).
There was no significant effect (p>0.05) on seed
germination from weeded treatment in either dry or rainy
season. But in an eastern deciduous forest (USA),
Liquidambar’s germination was enhanced in the weeded
plots during a dry spring, but not during a wet one (De
Steven, 1991a). During the dry season, the lower
germination in the clearing may be related to higher soil
temperatures and low humidity, and higher germination
in forest interior and edge may be related to higher soil
humidity (Alvarez and Williams-Linera, unpublished data).
sucesión temprana, ambas especies germinan en una
gama amplia de temperaturas del suelo, apertura del dosel o cubierta de hojarasca (Winstead, 1971; De Steven,
1991a; Camacho-Cruz et al., 2000).
No hubo efecto significativo (p>0.05) del tratamiento de desyerbado sobre la germinación de la semilla
en la estación seca y en la de lluvias. Pero en un bosque caducifolio del sureste de EE.UU., la germinación
de Liquidambar mejoró en las parcelas desyerbadas
durante una primavera seca, pero no en una primavera
húmeda (De Steven, 1991a). Durante la estación seca,
la menor germinación en el claro puede relacionarse
con las más altas temperaturas del suelo y la baja humedad, y la mayor germinación en el interior del bosque y borde puede relacionarse con la mayor humedad del suelo (Álvarez-Aquino y Williams-Linera,
datos inéditos).
PEDRAZA-PÉREZ and WILLIAMS-LINERA
463
AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 2005
Seedling survivorship curves of Carpinus and
Liquidambar were not significantly different (p>0.05)
(Figure 2); however there were significant differences
among all treatments. Seedling survival was lower in
the forest interior when compared to the edge and
clearing (χ2=42.0, p≤0.001; Figure 2a, 2b). Survival
was higher for watered seedlings (χ2= 49.8; p≤0.001;
Figure 2c, 2d). De Steven (1991b) found that
Liquidambar survival was largely reduced during an
early spring drought in North Carolina. In Chiapas,
drought mortality of Liquidambar seedlings was very
high (91%) (Ramírez-Marcial, 2003). However, in a
floodplain forest in Texas, Liquidambar seedling height
and survival was significantly greater on mounds (less
water) than in pits (water excess) (Battaglia et al., 2000).
In our study, the exclosure of seed and seedlings from
vertebrates and insects was a very important factor for
seed germination and seedling survival of both species
(χ2=44.77; p≤0.001; Figure 2e, 2f). In central Amazonia,
Camargo et al. (2002) found that the success of direct
sowing depends on the level of seed predation. The
presence of seed and seedling predators affected seed
loss and seedling performance of several tree species of
eastern deciduous forest (De Steven 1991a; Gill and
Marks 1991; Myster and Pickett, 1993). Herbivory was
estimated as the third cause of mortality in four Carpinus
species in Japan (Shibata and Nakashizuka, 1995). In a
floodplain forest in east Texas, flooding, drought,
damping-off, proximity to a conspecific adult and
herbivory were important causes of the first’ −year
seedling mortality for Carpinus and Liquidambar (Streng
et al., 1989). Mortality by herbivores of Liquidambar
was less important in North Carolina (De Steven, 1991b),
and in Chiapas (Ramirez-Marcial, 2003). Additionally,
lower mortality in Liquidambar was related to NE facing
slopes (Ramírez-Marcial, 2003), as the location of the
edge in our study. But in that case the author explains the
differences in terms of heterogeneity of substrate and
steeper slope at SW facing.
Overall, RGR in height was similar between species,
but RGR of seedlings was higher in the clearing and
similar in the forest interior and edge (F=22.05; p≤0.001;
Figure 3). Watering or herbivores exclusion did not affect
RGR. Higher seedling survival and growth at forest edge
and clearing than in the forest interior suggests that
Carpinus and Liquidambar seedlings are light
demanding. Similarly, in Japan, seedling survival of four
co-occurring Carpinus species was lower under a closed
canopy (<10%), and higher in canopy gaps (~40%),
indicating that light is an important factor for maintaining
the first’ year seedling population of these trees (Shibata
and Nakashizuka, 1995). In TMCF fragments in central
Veracruz, México, Carpinus seedlings transplanted to a
forest interior had a higher survival (50-93%) than in the
464
VOLUMEN 39, NÚMERO 4
Las curvas de supervivencia de las plántulas de
Carpinus y Liquidambar no fueron significativamente
diferentes (p>0.05) (Figura 2); sin embargo hubo diferencias significativas (p≤0.05) entre todos los tratamientos. La supervivencia de plántulas fue menor en el interior del bosque comparada con la del borde y claro
(χ2=42.0; p≤0.001; Figura 2a, 2b). La supervivencia fue
más alta para las plántulas regadas (χ2= 49.8; p≤0.001;
Figura 2c, 2d). De Steven (1991b) encontró que la supervivencia de Liquidambar fue ampliamente reducida
durante una sequía temprana de primavera en Carolina
del Norte. En Chiapas, la mortalidad de plántulas de
Liquidambar por sequía fue muy alta (91%) (RamírezMarcial, 2003). Sin embargo, en un bosque inundable en
Texas, la altura y supervivencia de las plántulas de
Liquidambar fue significativamente mayor en los montículos (menos húmedos) que en las depresiones (exceso
de humedad) (Battaglia et al., 2000).
En nuestro estudio, la exclusión de semillas y
plántulas de los vertebrados e insectos fue un factor muy
importante para la germinación de la semilla y la supervivencia de plántulas de ambas especies (χ2=44.77;
p≤0.001; Figura 2e, 2f). En el centro de la Amazonia,
Camargo et al. (2002) encontraron que el éxito de sembrar directamente depende del nivel de depredación de
la semilla. La presencia de depredadores de semillas y
de plántulas afectó la pérdida de semilla y la respuesta
de las plántulas de varias especies de árboles del bosque
caducifolio del este de EE.UU. (De Steven 1991a; Gill y
MarK 1991; Myster y Pickett, 1993). La herbivoría se
calculó como la tercera causa de mortalidad en cuatro
especies de Carpinus en Japón (Shibata y Nakashizuka,
1995). En un bosque inundable al este de Texas, la inundación, sequía, pudrición, proximidad a un adulto
conespecífico y los herbívoros fueron causas importantes de la mortalidad durante el primer año de las plántulas
de Carpinus y Liquidambar (Streng et al., 1989). La mortalidad por herbívoros en Liquidambar fue menos importante en Carolina del Norte (De Steven, 1991b), y en
Chiapas (Ramírez-Marcial, 2003). Adicionalmente, la
menor mortalidad en Liquidambar se relacionó con las
pendientes con orientación NE (Ramírez-Marcial, 2003),
como la situación del borde en nuestro estudio. Pero en
aquel caso el autor explica las diferencias en términos de
la heterogeneidad del substrato y una mayor pendiente
en la orientación SO.
En conjunto, la TCR en altura fue similar entre las
especies, pero la TCR de plántulas fue más alta en el
claro y similar en el interior y borde del bosque (F=22.05;
p≤0.001; Figure 3). El riego o la exclusión de los herbívoros no afectaron la TCR. La mayor supervivencia y
crecimiento de las plántulas en el borde del bosque y
claro que en el interior del bosque sugiere que las
plántulas de Carpinus y Liquidambar son demandantes
MICROHABITAT CONDITIONS FOR GERMINATION AND ESTABLISHMENT OF TWO TREE SPECIES IN THE MEXICAN MONTANE CLOUD FOREST
Carpinus
Liquidambar
100
100
b
a
80
% seedling survival
% seedling survival
80
60
40
Interior
edge
clearing
60
40
20
20
0
0
0
2
4
6
Time (mo)
8
0
10
2
4
6
Time (mo)
8
100
100
d
c
% seedling survival
% seedling survival
water
no-water
80
80
60
40
60
40
20
20
0
0
0
2
4
6
Time (mo)
8
0
10
100
2
4
6
Time (mo)
8
10
100
e
f
80
exclusion
no-exlusion
80
% seedling survival
% seedling survival
10
60
40
20
60
40
20
0
0
0
2
4
6
8
10
Time (mo)
0
2
4
6
Time (mo)
8
10
Figure 2. Survival percent for seedling of Carpinus caroliniana and Liquidambar styraciflua in the forest interior, edge and clearing (a and
b), under watered and non-watered plots (c and d), and in the excluded, and non excluded plots (e and f). February is month 0
and October is month 10. Error bars are one SE of the mean.
Figura 2. Porcentaje de supervivencia para las plántulas de Carpinus caroliniana y Liquidambar styraciflua en el interior del bosque,
borde y claro (a y b), bajo lotes de riego y no riego (c y d), y en los lotes excluidos y no excluidos (e y f). Febrero es mes 0 y octubre
es mes 10. Las barras de error son un ES de la media.
open (30-43%), althoug RGR was lower in the interior
(Alvarez-Aquino, 2002).
de luz. Similarmente, en Japón, la supervivencia de
plántulas de cuatro especies concurrentes de Carpinus
PEDRAZA-PÉREZ and WILLIAMS-LINERA
465
AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 2005
4
RGP (c cm−1 yr−1
3.5
Carpinus
Liquidambar
3
2.5
2
1.5
1
0.5
0
Interior
Edge
Clearing
Figure 3. Relative growth rate (c cm−1 mo−1) for seedling of
Carpinus caroliniana and Liquidambar styraciflua in the
forest interior, edge and clearing in a tropical montane
cloud forest of central Veracruz, México. Error bars are
one SE of the mean.
Figura 3. La tasa de crecimiento relativo (c cm−1 mo−1) para las
plántulas de Carpinus caroliniana y Liquidambar
styraciflua en el interior del bosque, borde y claro en un
bosque mesófilo de montaña en el centro de Veracruz,
México. Las barras del error son un ES de la media.
Liquidambar grows taller in the forest interior and
edge than Carpinus, but Carpinus grew higher in the
clearing in our study. The implication is that Liquidambar
is less shade intolerant than Carpinus. Álvarez-Aquino
(2002) suggested that less shade-tolerant species (such as
Carpinus and Liquidambar) were more tolerant of the
environmental conditions in the open area, which makes
them more suitable to be used in a forest rehabilitation program.
The protection against herbivores is expensive, but
when location is remote or transportation very difficult,
the seeding method could be applied whenever a cheap
herbivore exclosure is available.
CONCLUSION
The two tree species are able to germinate and
establish in different microhabitats. The seeding method
is useful when water is available, and vertebrate and
invertebrate herbivores are excluded, since early survival
and growth of Carpinus and Liquidambar are higher. In
cases where there is high seed predation, it is more
practical to raise seedlings in a nursery until they reach a
more competitive stage to be planted in the field. A
combination of planting both seedlings and seeds may
provide advantages and greater overall establishment.
Thus, we emphasize that both species are useful in
rehabilitation of TMCF degraded areas, and their
characteristics suggest that the seeding method may be
appropriate when sowing in the rainy season (or watering)
and protecting small seedlings from herbivores.
466
VOLUMEN 39, NÚMERO 4
fue menor bajo un dosel cerrado (<10%), y mayor en los
claros del dosel (~40%), indicando que la luz es un factor importante para mantener la población de plántulas
de un año de estos árboles (Shibata y Nakashizuka, 1995).
En los fragmentos del BMM en el centro de Veracruz,
las plántulas de Carpinus trasplantadas al interior del
bosque tuvieron una supervivencia mayor (50-93%) que
fuera del bosque (30-43%), aunque la TCR fue menor
en el interior (Alvarez-Aquino, 2002).
Liquidambar creció más alto en el interior del bosque y borde que Carpinus, pero Carpinus creció más
alto en el claro en nuestro estudio. La implicación es que
Liquidambar es menos intolerante a la sombra que
Carpinus. Álvarez-Aquino (2002) sugirió que las especies menos tolerantes a la sombra (como Carpinus y
Liquidambar) fueron más tolerantes a las condiciones
ambientales en áreas abiertas, lo que las hace más convenientes para ser usadas en un programa de rehabilitación forestal.
La protección contra herbívoros es cara, pero cuando
la localidad es remota o el transporte muy difícil, el método de siembra podría aplicarse si se encuentra un método mas barato de exclusión de herbívoros.
CONCLUSIONES
Las dos especies de árboles pueden germinar y establecerse en diferentes microhábitats. El método de siembra es útil cuando el agua está disponible, y los herbívoros vertebrados e invertebrados son tempranamente excluidos, entonces la supervivencia y crecimiento de
Carpinus y Liquidambar son más altos. En casos dónde
hay una alta depredación de semillas, es más práctico
cultivar plántulas en vivero hasta que alcancen una fase
más competitiva para ser plantados en el campo. Una
combinación de trasplantar plántulas y sembrar semillas
puede proporcionar ventajas y acrecentar el establecimiento global. Así, enfatizamos que ambas especies son
útiles en la rehabilitación del BMM en áreas degradadas,
y sus características sugieren que el método de siembra
puede ser apropiado cuando se siembre en la estación de
lluvias (o regar) y las pequeñas plántulas se protejan de
los herbívoros.
—Fin de la versión en Español—
ACKNOWLEDGMENTS
We are grateful to Marychu Peralta for her assistance during the
fieldwork. We thank Jorge López-Portillo and María de Jesús Ordóñez
for helpful comments. This work forms part of the BIOCORES project
funded by the EC under the INCO IV program, contract no. ICA4-
MICROHABITAT CONDITIONS FOR GERMINATION AND ESTABLISHMENT OF TWO TREE SPECIES IN THE MEXICAN MONTANE CLOUD FOREST
CT-2001-10095. RAP was under a CONACYT scholarship (grant
118934) when conducting the field work of this study.
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